doi: 10.15389/agrobiology.2017.5.878rus

УДК 633.31/.37:631.461.52:577.1

Работа финансово поддержана Российским фондом фундаментальных
исследований (№ 14-04-00383) и грантом Президента РФ по поддержке
ведущих научных школ (НШ-6759.2016.4).

 

АНТИОКСИДАНТНАЯ СИСТЕМА ЗАЩИТЫ В СИМБИОТИЧЕСКИХ
КЛУБЕНЬКАХ БОБОВЫХ РАСТЕНИЙ (обзор)

К.А. ИВАНОВА, В.Е. ЦЫГАНОВ

В результате взаимодействия бобовых растений с почвенными бактериями (ризобиями)  на их корнях образуются азотфиксирующие клубеньки. В основе развития клубенька лежит обмен сигнальными молекулами, благодаря которому происходит скоординированная экспрессия генов обоих партнеров. Процесс сопровождается дифференцировкой как растительных клеток, так и бактериальных. Это приводит к формированию инфицированных растительных клеток, заполненных специализированными для азотфиксации формами ризобий — бактероидами. Бактероид отделен от цитоплазмы растительной клетки перибактероидной мембраной, образуя органеллоподобную структуру — симбиосому (A.V. Tsyganova с соавт., 2017). Главная функция симбиотического клубенька заключается в создании микроаэрофильных условий для функционирования в ризобиях основного фермента азотфиксации — нитрогеназы, которая крайне чувствительна к кислороду. В то же время следует отметить, что азотфиксирующие клубеньки отличаются высокой степенью продукции активных форм кислорода (АФК) и азота (АФА). Они образуются в результате автоокисления леггемоглобина в цитоплазме, окисления нитрогеназы и ферредоксина в симбиосомах, функционирования транспортных цепей электронов в митохондриях, симбиосомах, пероксисомах (C. Chang с соавт., 2009). АФК и АФА также вовлечены в различные сигнальные пути, поэтому антиоксидантная система в клубеньке должна поддерживать их концентрацию на определенном уровне (C.W. Ribeiro с соавт., 2015). Большинство антиоксидантов, присутствующих в других органах растений, обнаруживаются и в клубеньках, однако в большей концентрации, что, вероятно, связано с высокой интенсивностью процессов, ассоциированных с биологической азотфиксацией. Это ферменты супероксиддисмутаза, аскорбатпероксидаза, глутатионпероксидаза, пероксиредоксины и ряд других, а также неферментативные элементы, в первую очередь аскорбиновая кислота и глутатион, присутствующие в клубеньке в миллимолярных концентрациях (M. Becana с соавт., 2010). Кроме того, у представителей семейства Fabaceae обнаружен уникальный гомолог глутатиона — гомоглутатион, способный не только выполнять сходные функции, но также проявлять специфичность действия. До сих пор не ясно, почему некоторые бобовые приобрели способность синтезировать два различных тиоловых соединения и нуждаются в двойном механизме регуляции клеточного цикла, включающем его активацию глутатионом и ингибирование цитокинеза гомоглутатионом (T. Pasternak с соавт., 2014). В настоящее время показано, что увеличение количества глутатиона приводит к повышению эффективности фиксации азота, тогда как аналогичных данных для гомоглутатиона не получено. Поскольку для функционирования клубенька необходим баланс в соотношении глутатиона и гомоглутатиона, повышение азотфиксации за счет модификации содержания этих тиолов представляется нетривиальной задачей. Более того, необходимо учитывать влияние других компонентов антиоксидантной системы. Следует отметить, что в функционировании азотфиксирующего клубенька важную роль играют и антиоксиданты ризобий (C.W. Ribeiro с соавт., 2015). В настоящем обзоре мы рассмотрели основные компоненты растительной антиоксидантной системы в клубеньке. Более глубокое понимание механизмов ее функционирования необходимо для повышения эффективности биологической азотфиксации.

Ключевые слова: симбиотический клубенек, антиоксиданты, окислительно-восстано-вительный потенциал, глутатион, гомоглутатион, аскорбат, аскорбат-глутатионовый цикл, тиоловые пероксидазы, редоксины, супероксиддисмутазы.

 

Полный текст

 

 

ANTIOXIDANT DEFENSE SYSTEM IN SYMBIOTIC NODULES OF
LEGUMES (review)

K.A. Ivanova, V.E. Tsyganov

Nitrogen-fixing nodules are formed on the roots of leguminous plants as a result of their interaction with soil bacteria, called rhizobia. Nodule development is based on the exchange of signaling molecules that leads to coordinated gene expression in both partners. This process is accompanied by differentiation of both plant and bacterial cells leading to formation of infected plant cells, filled with nitrogen-fixing forms of rhizobia, called bacteroids. The bacteroid is separated from the plant cell cytoplasm by the peribacteroid membrane and forms an organelle-like structure called the symbiosome (A.V. Tsyganova et al., 2017). The main function of the symbiotic nodule is to maintain the microaerophilic conditions required for working of the rhizobial nitrogen fixation enzyme — nitrogenase, which is extremely sensitive to oxygen. Nitrogen-fixing nodules produce an abundance of reactive oxygen species (ROS) and reactive nitrogen species (RNS). These are formed due to auto-oxidation of leghemoglobin in the cytoplasm, oxidation of nitrogenase and ferredoxin in symbiosomes, and functioning of electron transport chains in mitochondria, symbiosomes, and peroxisomes (C. Chang et al., 2009). ROS and RNS molecules are involved in different signal transduction pathways; therefore, the nodule antioxidant system cannot simply eliminate ROS and RNS, but must maintain their concentration in the cell at the certain level (C.W. Ribeiro et al., 2015). Most antioxidants presented in plant organs are also found in the nodule, however, at a higher concentration, which is probably due to the high intensity of the processes associated with biological nitrogen fixation. These are enzymes superoxide dismutase, ascorbate peroxidase, glutathione peroxidase, and peroxiredoxins, as well as millimolar concentrations of non-enzymatic elements (primarily ascorbic acid and glutathione) (M. Becana et al., 2010). It has been discovered that Legumes harbor a unique homologue of glutathione, homoglutathione, both of which exhibit similar functions and specificity. However, it is still not clear why some Legumes evolved the ability to synthesize two different thiol compounds and require a double regulatory mechanism of the cell cycle including activation by glutathione and inhibition of cytokinesis by homoglutathione (T. Pasternak et al., 2014). It has now been shown that an increase in the level of glutathione leads to an increase in the efficiency of nitrogen fixation, while there is no similar data for homoglutathione. Considering that for the functioning of the nodule a balance in the ratio of glutathione and homoglutathione is necessary, it is evident that increasing the level of nitrogen fixation by modifying the levels of these thiols is a non-trivial task. Moreover, it is necessary to account for the influence of other components of the antioxidant system. It should be noted that the rhizobial antioxidants play an important role in the functioning of the nitrogen fixing nodule (C.W. Ribeiro et al., 2015). In this review, we will consider the main components of the plant antioxidant system in the nodule. A deeper understanding of its functioning is necessary to develop conditions for increasing the efficiency of biological nitrogen fixation.

Keywords: symbiotic nodule, antioxidants, redox potential, glutathione, homoglutathione, ascorbate, ascorbate-glutathione cycle, thiol peroxidases, redoxins, superoxide dismutase.

 

ФГБНУ Всероссийский НИИ сельскохозяйственной микробиологии,
196608 Россия, г. Санкт-Петербург—Пушкин,
ш. Подбельского, 3,
e-mail: tsyganov@arriam.spb.ru

Поступила в редакцию
22 декабря 2015 года

 

Оформление электронного оттиска

назад в начало