doi: 10.15389/agrobiology.2016.5.746rus

УДК 573.22:581.55

Работа поддержана Российским научным фондом, грант 14-26-00094.

 

К.С. МЕРЕЖКОВСКИЙ И ПРОИСХОЖДЕНИЕ ЭУКАРИОТИЧЕСКОЙ КЛЕТКИ: 111 ЛЕТ ТЕОРИИ СИМБИОГЕНЕЗА

Н.А. ПРОВОРОВ

Теория симбиогенеза, предложенная 111 лет назад К.С. Мережковским, постулировала возникновение растений посредством интеграции фототрофных микроорганизмов в клетки гетеротрофных хозяев. К настоящему времени стало очевидным, что эта теория может быть использована для описания чрезвычайно широкого круга эволюционных процессов, происходящих в системах кооперативной адаптации. Нами предложено новое определение симбиогенеза как многоэтапного процесса преобразования надвидового комплекса в целостный организм (холобионт), основанного на формировании партнерами единой системы наследственности. Эта система возникает при переходе взаимодействующих организмов от факультативного к облигатному симбиозу и эволюционирует от состояния функциональной целостности, основанной на сигнальных взаимодействиях партнеров (симбиогеном), к структурной целостности, основанной на их обмене генами (хологеном). Связь предложенного подхода с исходной теорией К.С. Мережковского показана на материале статьи «Природа и происхождение хроматофоров в царстве растений» (C. Mereschkowsky. 1905. Über Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biologisches Centralblatt. 25: 593-604). Нами проанализировано соотношение традиционной аргументации симбиогенеза (генетическая непрерывность органелл, основанная на их вертикальной передаче при размножении хозяев) с его современной аргументацией, которую использует предложенная Л. Маргулис теория серийных эндосимбиозов (ТСЭ): а) наличие в органеллах рудиментарных геномов; б) филогенетическое родство органелл со свободноживущими и симбиотическими микроорганизмами; в) идентификация переходных форм, связывающих свободноживущие бактерии и органеллы. Современные версии ТСЭ предполагают, что внедрение аэробных a-протеобактерий в анаэробные археи привело к возникновению эукариот, которые далее эволюционировали посредством рекрутирования в структуру клетки дополнительных эндосимбионтов, включая фототрофные цианобактерии и вирусы. Формами архей, близкими к общему предку эукариот, являются недавно открытые хемотрофные локиархеоты (Lokiarchaeota), клетки которых обладают рядом эукариотических черт, включая актиновый цитоскелет и способность к эндоцитозу. Убедительные доказательства в пользу ТСЭ получены при изучении цианелл (фототрофные симбионты простейших, совмещающие свойства свободноживущих цианобактерий и пластид), а также эндоцитобионтов насекомых с глубоко редуцированными геномами (менее 200 т.п.н.), которые, в отличие от митохондрий и пластид, сохранили способность самостоятельно осуществлять основные матричные процессы — репликацию, транскрипцию, трансляцию. Одно из интригующих направлений развития ТСЭ — анализ возникновения ядра и хромосом, которое может быть связано с внедрением сложно организованных «гигантских» ДНК-содержащих вирусов в анцестральные клеточные формы, обладавшие РНК-геномами (гипотеза вирусного эукариогенеза).

Ключевые слова: теория симбиогенеза, эволюция бактериального генома, пластиды и митохондрии, происхождение эукариотической клетки, холобионт, хологеном и симбиогеном, теория серийных эндосимбиозов.

 

Полный текст

 

K.S. MEREZHKOVSKY AND THE ORIGIN OF THE EUKARYOTIC CELL:
111 YEARS OF SYMBIOGENESIS THEORY

N.A. Provorov

Theory of symbiogenesis proposed 111 years ago by K.S. Mereschkowsky, postulated the emergence of plants through the integration of phototrophic microbes into heterotrophic host cells. To date, it has become apparent that this theory can be used to describe an extremely wide range of evolutionary processes induced in the systems of cooperative adaptation. We have proposed a new definition of symbiogenesis as of a multi-stage process converting the symbiotic system into the entire organism (holobiont), based on the formation of an integral partners’ system of heredity. This system emerges in the course of transition of partners from facultative to obligatory symbiosis and evolves from the functional integrity, based on the signaling partners’ interactions (symbiogenome) to the structural integrity, based on the exchange of partners’ genes (hologenome). Trade-off between the proposed approach with the symbiogenesis theory of K.S. Mereschkowsky is shown using the material of paper «The nature and origin of chromatophores in the plant kingdom» (C. Mereschkowsky 1905. Über Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biologisches Centralblatt 25: 593-604). We analyzed the relationship of traditional argumentation of symbiogenesis (genetic continuity of the cellular organelles based on their transmission in the host reproduction) with its current argumentation, used by the Theory of Serial Endosymbioses (TSE) proposed by L. Margulis: a) the presence of rudimental organelle genomes; b) phylogenetic kinship of organelles with the free-living and symbiotic microorganisms; c) identification of the transitional cellular forms linking the free-living bacteria and organelles. Modern versions of TSE suggest that the introduction of aerobic a-proteobacteria into anaerobic archaea gave rise to eukaryotes, which further evolved through the recruiting into their cellular structures of additional endosymbionts, including phototrophic cyanobacteria and viruses. The forms of archaea, close to the common ancestor of eukaryotes, are represented by the newly discovered chemotrophic Lokiarchaeota which cells are characterized by a number of eukaryotic features, including the actin cytoskeleton and the ability for endocytosis. Convincing evidence in favor of TSE was obtained in the study of cyanelles (phototrophic symbionts of protozoa, combining the properties of free-living cyanobacteria and plastids), as well as insects’ endocytobionts with the deeply reduced genome (less than 200 kb), which, in contrast to mitochondria and plastids, retained the ability to implement independently the basic template processes — replication, transcription, translation. One of the intriguing destinations of modern TSE is the analysis of the emergence of the nucleus and chromosomes, which may be associated with the introduction of highly organized «giant» DNA-viruses into ancestral cellular forms having RNA genomes (the hypothesis of viral eukaryogenesis).

Keywords: symbiogenesis theory, evolution of bacterial genome, plastids and mitochondria, origin of eukaryotic cell, holobiont, hologenome and symbiogenome, theory of serial endosymbiosis.

 

ФГБНУ Всероссийский НИИ сельскохозяйственной
микробиологии,

196608 Россия, г. Санкт-Петербург—Пушкин, ш. Подбельского, 3,
e-mail: provorovnik@yandex.ru

Поступила в редакцию
13 июня 2016 года

 

Оформление электронного оттиска

назад в начало