УДК 598.654+598.816]:591.88

ОБ ОСОБЕННОСТЯХ ЦИТОАРХИТЕКТОНИКИ КОНЕЧНОГО МОЗГА У ПТИЦ

Л.Н. ВОРОНОВ, Н.В. АЛЕКСЕЕВА, Н.М. РОМАНОВА

В модельных опытах у самцов и самок голубя сизого, вороны серой и галки изучали межполушарную асимметрию конечного мозга по общей плотности распределения и средней площади глиальных клеток, нейронов и нейроглиальных комплексов. Выявлен половой диморфизм по изученным признакам.

Ключевые слова: птица, мозг, асимметрия.

 

У птиц как группы позвоночных животных, приспособленных к полету, в связи с особенностями движения изменилось строение конечного мозга. В то же время отсутствие в нем новой коры послужило поводом считать их конечный мозг в структурном отношении примитивным. Его архитектоника изучена крайне недостаточно, однако экспериментальные данные свидетельствуют о высоком развитии высшей нервной деятельности у птиц (1). Установлено, что элементарная рассудочная деятельность врановых выше, чем у хищных млекопитающих, и вполне сопоставима с таковой дельфинов и обезьян. В отличие от врановых голуби — более примитивно организованные представители класса птиц, неспособные решать элементарные логические задачи и формировать установку на обучение. Тем не менее, и у них наблюдается экстренная интеграция независимо от образованных навыков (2).

Один из показателей совершенствования мозга — его межполушарная асимметрия. Считают, что билатерально симметричный мозг проигрывает в способе обработки информации, но выигрывает в компенсации односторонних повреждений. Наличие межполушарной асимметрии обеспечивает устранение избыточной информации при принятии решения и оптимизацию процесса выбора. По современным представлениям, в этом состоит биологическая роль асимметричной организации мозга.

В настоящее время у ряда видов птиц найдена достоверная локомоторная асимметрия, характерная для большинства животных. Так, асимметрия мозга развита у тех видов птиц, которые используют ноги для манипуляции с пищей и объектами (3). Установлена ведущая роль левого полушария у цыплят при обучении зрительным тестам, а также в устойчивости внимания (4). Показана важная роль левого полушария в навигационных способностях голубей (5).

Считается, что функциональная асимметрия мозга представляет собой совокупный продукт взаимодействия генетических факторов и внешней среды. Вероятно, благодаря генетической детерминированности межполушарная асимметрия оказывается сцепленной с полом, и половой диморфизм в организации межполушарной асимметрии определяет различия в адаптивных реакциях полов. Выявлена значительная асимметрия мозга у особей мужского пола (6), социальная и психологическая роль которых требует оперативного осуществления выбора при изменяющихся условиях среды. Биологический смысл большей симметричности мозга у самок усматривают в лучшей приспособленности к компенсаторным процессам и обеспечению преимущества по жизнеспособности, необходимого для вида в целом (7).

Целью настоящей работы было изучение цитоархитектоники основных полей левого и правого полушарий конечного мозга у самцов и самок разных видов птиц.

Методика. Исследовали конечный мозг трех видов: голубя сизого (Columba livia), вороны серой (Corvuscornix) и галки (Corvusmonedula) (по 5 образцов мозга самцов и самок каждого вида). После декапитации мозг извлекали, фиксировали в 70 % этиловом спирте и обрабатывали по стандартной методике Ниссля (8). Каждый 10-й срез фотографировали с помощью цифровой камеры Canon Power Shot G5 (Япония) с переходником Carl Zeiss (Германия) и микроскопа Микмед-2 (Россия). Подсчитывали структурные клеточные элементы (глия, нейроны и нейроглиальные комплексы — НГК), используя фотографии. Учитывали общую плотность распределения глии, нейронов и комплексов (число элементов на 1 мм2 ткани), площадь элементов, распределение нейронов по классам (в соответствии с разработанной классификацией) (9). Направление и степень асимметрии оценивали по коэффициенту, рассчитанному как отношение разности право- и левосторонних показателей к их сумме.

Цифровой материал был обработан на достоверность различия сравниваемых показателей с использованием программного пакета статистического анализа Statistica.

У изучаемых птиц исследовали цитоархитектонику основных отделов конечного мозга: Hyperstriatum accessorium (На), или Hyperpallium api-cale; Hyperstriatum dorsale (Hd), или Hyperpallium densocellulare; Hyperstriatum ventrale (Hv), или Mesopallium; Neostriatum (N), или Nidopallium; Ectostriatum (E), или Entopallium; Palaeostriatum augmentatum (Pa), или Striatum laterale; Palaeostriatum primitivum (Pp), или Globus pallidus; Ar-chistriatum (А), или Arcopallium (приведены вторые обозначения согласно новой номенклатуре) (10).

Результаты. Общая плотность распределения нейронов и НГК различалась в ряде полей левого и правого полушарий конечного мозга самцов и самок изучаемых видов (табл. 1).

1. Половой диморфизм показателей цитоархитектоники в полях левого и правого полушарий конечного мозга у птиц разных видов

Вид, пол

Поле

Полушарие

левое

правое

П л о т н о с т ь   р а с п р е д е л е н и я   н е й р о н о в,   шт/мм2

Голубь сизый, самец

Hyperstriatum accessorium

1984,10±193,29

1287,96±46,85**

 

Hyperstriatum dorsale

1887,04±64,42

1557,41±47,59**

 

Hyperstriatum ventrale

1854,17±23,43

1402,78±52,71**

 

Neostriatum

1592,52±85,44

1706,76±102,01

 

Ectostriatum

1898,78±65,23

1497,69±5,86**

 

Palaeostriatum augmentatum

1634,26±35,14

2041,67±0,93*

 

Palaeostriatum primitivum

1051,85±59,28

978,46±61,14

 

Archistriatum

1465,30±83,70

1287,04±59,28

Голубь сизый, самка

Hyperstriatum accessorium

2643,52±23,43

2319,44±35,14*

 

Hyperstriatum dorsale

2577,94±11,71

2234,49±11,71**

 

Hyperstriatum ventrale

1912,29±70,88

1839,68±72,43

 

Neostriatum

1706,71±35,14

1891,20±23,43*

 

Ectostriatum

2102,22±91,64

1988,00±84,20

 

Palaeostriatum augmentatum

2788,98±85,28

2876,73±76,23

 

Palaeostriatum primitivum

1492,41±66,73

1361,16±79,43

 

Archistriatum

1701,00±58,23

1625,38±51,25

Ворона серая, самец

Hyperstriatum accessorium

1383,55±43,51 

1014,91±65,05*

 

Hyperstriatum dorsale

1232,41±71,18 

762,81±41,21**

 

Hyperstriatum ventrale

1115,15±52,42 

886,93±58,68*

 

Neostriatum

925,42±55,81

1221,98±78,78**

 

Ectostriatum

945,96±97,18 

529,41±67,32**

 

Palaeostriatum augmentatum

1280,74±122,02

1525,65±72,12*

 

Palaeostriatum primitivum

838,01±38,02

784,52±37,27

 

Archistriatum

912,32±41,09

796,25±35,12

Ворона серая, самка

Hyperstriatum accessorium

1523,55±52,66 

1304,91±49,22**

 

Hyperstriatum dorsale

1397,41±92,10 

1062,81±88,68*

 

Hyperstriatum ventrale

1198,15±48,19 

1069,94±38,83*

 

Neostriatum

1144,43±57,30

1268,98±74,52

 

Ectostriatum

1151,96±71,27 

910,41±62,98**

 

Palaeostriatum augmentatum

1485,65±45,44 

1611,74±56,27*

 

Palaeostriatum primitivum

897,02±46,22

803,33±55,01

 

Archistriatum

1001,11±58,08

906,13±56,98

Галка, самец

Hyperstriatum accessorium

1353,55±23,58

914,91±55,95*

 

Hyperstriatum dorsale

1032,41±46,88

492,81±21,21**

 

Hyperstriatum ventrale

1183,15±46,43 

921,93±54,68*

 

Neostriatum

885,42±85,83

1168,98±56,78*

 

Ectostriatum

1162,96±41,21 

882,41±51,23**

 

Palaeostriatum augmentatum

1340,74±22,37

1595,65±32,22**

 

Palaeostriatum primitivum

878,73±52,03

799,11±44,29

 

Archistriatum

940,03±55,42

856,47±53,09

Галка, самка

Hyperstriatum accessorium

1453,55±132,66 

1264,91±55,22*

 

Hyperstriatum dorsale

1330,41±72,14 

1012,81±58,48**

 

Hyperstriatum ventrale

1223,15±28,29 

1100,94±38,89*

 

Neostriatum

1124,24±59,31

1228,98±68,93

 

Ectostriatum

1162,96±41,21

882,41±51,23**

 

Palaeostriatum augmentatum

1525,65±25,43 

1690,74±66,27*

 

Palaeostriatum primitivum

908,85±40,98

850,27±45,40

 

Archistriatum

1004,96±50,12

906,73±66,24

П л о т н о с т ь   р а с п р е д е л е н и я   н е й р о г л и а л ь н ы х   
к о м п л е к с о в   (Н Г К),   шт/мм2

Голубь сизый, самец

Hyperstriatum accessorium

350,78±11,71

199,32±5,86**

 

Hyperstriatum dorsale

546,30±5,86

361,11±23,43**

 

Hyperstriatum ventrale

869,19±23,43

672,32±2,23**

 

Neostriatum

196,76±29,28

326,39±24**

 

Ectostriatum

290,22±46,24 

127,32±5,85**

 

Palaeostriatum augmentatum

88,19±11,71

192,43±17,57**

Голубь сизый, самка

Hyperstriatum accessorium

406,92±21,86

379,96±18,71

 

Hyperstriatum dorsale

550,16±0,23

462,96±11,71**

 

Hyperstriatum ventrale

783,29±64,42

562,38±11,71**

 

Neostriatum

246,27±15,54

270,03±18,86

 

Ectostriatum

277,78±36,68

194,23±22,33**

 

Palaeostriatum augmentatum

169,72±35,14

289,22±35,14**

Ворона серая, самец

Hyperstriatum accessorium

681,95±47,61

458,59±41,35**

 

Hyperstriatum dorsale

1025,56±71,37

687,71±58,44**

 

Hyperstriatum ventrale

942,09±52,12

636,15±66,33**

 

Neostriatum

643,17±82,02

989,57±106,78*

 

Ectostriatum

405,52±51,45

121,22±23,14**

 

Palaeostriatum augmentatum

433,34±44,28

680,37±46,30**

Ворона серая, самка

Hyperstriatum accessorium

688,95±46,22

627,59±39,77

 

Hyperstriatum dorsale

915,56±52,33

712,61±48,11**

 

Hyperstriatum ventrale

833,09±42,12

726,15±46,78*

 

Neostriatum

560,17±42,54

682,57±48,38**

 

Ectostriatum

354,52±30,09

157,22±42,39**

 

Palaeostriatum augmentatum

478,34±46,46

685,37±21,32**

Галка, самец

Hyperstriatum accessorium

731,95±33,63

476,59±43,35**

 

Hyperstriatum dorsale

925,56±66,77

602,71±63,44**

 

Hyperstriatum ventrale

953,09±22,22

666,15±66,33**

 

Neostriatum

885,42±85,83

1168,98±56,78*

 

Ectostriatum

393,52±41,45

97,22±7,84**

 

Palaeostriatum augmentatum

481,34±55,27

775,37±44,38**

Галка, самка

Hyperstriatum accessorium

714,82±40,31

633,59±47,54

 

Hyperstriatum dorsale

835,56±22,33

672,61±48,67**

 

Hyperstriatum ventrale

853,09±35,33

746,15±46,78**

 

Neostriatum

729,17±22,29

865,57±43,12*

 

Ectostriatum

344,52±35,49

137,22±12,39**

 

Palaeostriatum augmentatum

532,34±55,49

735,37±12,32**

* и ** Различия между лево- и правополушарными показателями достоверны соответственно при р < 0,05 и р < 0,01.

При исследовании конечного мозга самцов всех изученных видов птиц выявили левополушарную доминантность по плотности распределения нейронов в полях Hyperstriatum accessorium, Hyperstriatum dorsale, Hyperstriatum ventrale, Ectostriatum, правополушарную — в Palaeostriatum augmentatum у всех трех видов и в Neostriatum у вороны серой и галки.

У самок рассматриваемый показатель в левом полушарии был достоверно больше, чем в правом, в полях Hyperstriatum accessorium и Hyperstriatum dorsale — у всех трех видов, а в поле Ectostriatum — только у вороны серой и галки. В правом полушарии самок голубя сизого плотность распределения нейронов оказалась выше, чем в левом, в поле Neostriatum, а вороны серой и галки — в Palaeostriatum augmentatum.

В полях Hyperstriatum accessorium, Hyperstriatum dorsale, Hyperstriatum ventrale, Ectostriatum левого полушария самцов всех исследованных видов птиц плотность распределения НГК была значительно выше, а в полях Neostriatum и Palaeostriatum augmentatum — ниже таковой правого.

У самок голубя сизого, вороны серой и галки наблюдали достоверное превышение этого показателя в левом полушарии по сравнению с правым в полях Hyperstriatum dorsale, Hyperstriatum ventrale и Ectostriatum. При этом в правом полушарии он был больше в Palaeostriatum augmentatum у всех рассматриваемых видов, в Neostriatum — у вороны серой и галки.

У самцов всех трех видов птиц по числу классов нейронов достоверное преобладание отмечали в полях Hyperstriatum accessorium и Hyperstriatum dorsale левого полушария, у самок — только в Hyperstriatum dorsale левого полушария.

Рассчитанные коэффициенты асимметрии по структурным элементам полей у самцов и самок между левым и правым полушариями конечного мозга приведены в таблице 2.

2. Коэффициенты асимметрии показателей цитоархитектоники левого и правого полушарий конечного мозга у самцов и самок разных видов птиц

Поле

Элемент

Голубь сизый

Ворона серая

Галка

м

ж

м

ж

м

ж

На

Нейрон

0,21**

0,07*

0,15*

0,02**

0,19*

0,07*

 

НГК

0,28**

0,20**

0,21**

Нd

Нейрон

0,10**

0,07**

0,24**

0,14*

0,35**

0,14**

НГК

0,20**

0,09**

0,20**

0,12**

0,21**

0,11**

Hv

Глия

0,10*

0,18*

0,11*

0,08*

Нейрон

0,14**

0,11*

0,06*

0,12*

0,05*

НГК

0,13**

0,16**

0,19**

0,08*

0,18**

0,07**

N

Глия

-0,14*

-0,11*

-0,17*

-0,02*

-0,15*

Нейрон

-0,05*

-0,14**

-0,14*

НГК

-0,24**

-0,21*

-0,08*

-0,23*

-0,09*

E

Нейрон

0,12**

0,28**

0,12**

0,29**

0,14**

Pa

Глия

-0,14*

-0,15*

-0,02*

-0,05*

Нейрон

-0,11**

-0,09*

-0,04*

-0,09**

-0,05*

НГК

-0,31**

-0,26**

-0,22**

-0,18**

-0,23**

-0,16**

Pp

Глия

-0,10**

-0,10*

-0,04*

A

Глия

-0,14*

-0,09*

-0,07*

-0,06*

-0,09**

-0,06**

П р и м е ч а н и е. Прочерк означает, что различия между лево- и правополушарными показателями недостоверны. Обозначения полей см. в разделе «Методика». НГК — нейроглиальный комплекс.

* и ** Различия между лево- и правополушарными показателями достоверны соответственно при р < 0,05 и р < 0,01.

Для оценки полученных данных важно учитывать функциональное значение исследуемых полей. Так, в полях Hyperstriatum accessorium, Hyperstriatum ventrale, Hyperstriatum dorsale и Ectostriatum происходит обработка зрительной информации (они прогрессивнее развиты в левом полушарии), причем таламофугальная система обеспечивает поступление сигналов от правого и левого глаза в гиперстриатум каждого полушария, а тектофугальная — передает информацию в Ectostriatum только от контралатерального глаза (11). Кроме того, поля Hyperstriatum accessorium и Hyperstriatum dorsale входят в состав Wulst формации, которая служит высшим интегративным центром обработки информации в конечном мозге птиц. Поле Neostriatum, которое у всех птиц в правом полушарии более прогрессивно, представляет собой зону наиболее прямого представительства слухового и соматосенсорного анализаторов, а также ответственно за пение (12). Palaeostriatum augmentatum играет важную роль в развитии памяти у птенцов (13). С Archistriatum связывают появление эмоциональных реакций подобно страху и агрессии, а также описана роль Archistriatum в половом поведении (14).

Исследование основных полей конечного мозга голубя сизого, вороны серой и галки позволило выявить различия между правым и левым полушариями по общей плотности распределения нейронов и НГК, средней площади нейронов и НГК, разнообразию классов нейронов, коэффициентам асимметрии плотности нейронов и НГК, а также средней величины площади нейронов и НГК. По этим же параметрам обнаружили разницу в цитоархитектонической асимметрии между самцами и самками. В полях Hyperstriatum accessorium, Hyperstriatum ventrale, Hyperstriatum dorsale и Ectostriatum, производящих обработку зрительной информации, отмечали большие значения общей плотности распределения нейронов и НГК, средней площади нейронов и НГК, разнообразия классов нейронов в левом полушарии у голубя сизого и вороны серой. В полях Neostriatum, Palaeostriatum augmentatum, Archistriatum эти показатели были выше в правом полушарии.

При этом у галки и вороны серой — птиц с развитой рассудочной деятельностью по сравнению с голубем сизым (низкая степень развития рассудочной деятельности) отмечали меньшие значения показателей общей плотности распределения одиночных нейронов, но большие — нейроглиальных комплексов.

У самок рассматриваемых видов по сравнению с самцами оказалась выше плотность распределения нейронов и нейроглиальных комплексов. В то же время у самцов зарегистрированы более высокие коэффициенты асимметрии и большее число показателей, которые достоверно различались у правого и левого полушария.

Таким образом, у всех изученных видов птиц обнаружены сходные тенденции по распределению разных типов и классов нейронов: во всех полях по числу больше веретеновидных нейронов, а по разнообразию классов — пирамидных. У птиц с высокоразвитой рассудочной деятельностью (ворона, галка) по сравнению с имеющими низкую степень развития (голубь) значения общей плотности распределения и средней площади для одиночных нейронов меньше, для нейроглиальных комплексов (НГК) — выше. В цитоархитектонике конечного мозга голубя сизого, вороны серой и галки обнаружены сходные различия между правым и левым полушариями: в отделах полушарий, отвечающих за определенную функцию, больше значения общей плотности распределения нейронов и НГК. Обнаруженная структурная асимметрия наиболее выражена в тех областях мозга, где, по данным литературы, имеется функциональная межполушарная асимметрия, то есть в сенсорных (зрительной, слуховой) зонах. Выявлен половой диморфизм в цитоархитектонической асимметрии, выражающийся в меньшей плотности распределения нейронов и НГК у самцов по сравнению с самками. Кроме того, у самцов по большему числу показателей правое и левое полушария достоверно различаются и коэффициенты асимметрии выше, что указывает на лучшую выраженность цитоархитектонической асимметрии.

Л И Т Е Р А Т У Р А

1. К р у ш и н с к и й  Л.В. Биологические основы рассудочной деятельности. М., 1986.
2. З о р и н а  З.А.,  П о л е т а е в а  И.И. Элементарное мышление животных. М., 2001.
3. R o g e r s  L.J.,  W o r k m a n  L. Footedness in birds. Anim. Behav., 1993, 45: 409-411.
4. R o g e r s  L.J., A n s o n  J.M. Lateralization of function in the chicken fore-brain. Pharmacol., Biohem. Behav., 1979, 10(5): 679-686.
5. G a g l i a r d o  A., O d e t t i  F., I o a l e  P. e.a. Functional asymmetry of left and right avian piriform cortex in homing pigeons' navigation. Eur. J. Neurosci., 2005, 22(1): 189-194.
6. G u r  R. C., T u r e t s k y  B.J., M a t s u i M. e.a. Sex differences in brain gray and white matter in healthy young adult: correlation with cognitive performance. J. Neuroscience, 1999, 15: 4065-4072.
7. Б и а н к и  В.Л., Ф и л и п п о в а  Е.В. Асимметрия мозга и пол. СПб, 1997.
8. Р о м е й с  Б. Микроскопическая техника. М., 1954.
9. В о р о н о в  Л.Н., А л е к с е е в  В.В. К проблеме классификации нейронов стриатума конечного мозга птиц. Журн. высш. нервн. деят., 2001, 51(4): 477-483.
10. R e i n e r  A., P e r k e l  D.J., B r u c e  L.L. e.a. Revised nomenclature for avian telencephalon and some related brainstem nuclei. J. Compar. Neurol., 2004, 473: 377-414.
11. Г о л у б е в а  Т.Б.,  З у е в а  Л.В.,  К о р н е в а  Е.В. и др.  Развитие фоторецепторных клеток сетчатки и нейронов Wulst у птенцов мухоловки-пеструшки. Орнитология, 2001, 29: 188-202.
12. S t r i p l i n g  R., K r u s e  A., C l a y t o n  B. Development of song responses in the zebra fibch caudomedial neostriatum: role of genomic and electrophysiological activities. J. Neurobiol., 2001, 48(3): 80-163.
13. S t e e l e  R.J., S t e w a r t  M.G. Involvement of AMPA receptors in maintenance of memory for a passive avoidance task in day-old domestic chicks (Gallus domesticus). Eur. J. Neurosci., 1995, 7(6): 304-1297.
14. T h o m p s o n  R.R., G o o d s o n  J.L., R u s c i o  M.G. e.a. Role of the archistriatal nucleus taeniae in sexual behavior of male Japenes quail a comparisonof function with the medial nuclear of the amygdala in mammals. Brain Behav. Evol., 1998, 51(4): 29-215.

 

ABOUT FEATURES OF TELENCEPHALON CYTOARCHITECTURE IN BIRDS

L.N. Voronov, N.V. Alekseeva, N.M. Romanova

In model experiments in males and hens of rock pigeon, crow and jackdaws the authors studied the interhemispheric asymmetry of telencephalon on total density of distribution and average area of glia cells, neurons and neuroglia complexes. The sexual dimorphism on investigated determinants was revealed.

Key words: bird, brain, asymmetry.

ГОУ ВПО Чувашский государственный
педагогический университет им. И.Я. Яковлева,
428000 г. Чебоксары, ул. К. Маркса, 38,
e-mail: lnvoronov@mail.ru

Поступила в редакцию
11 декабря 2007 года

 

Оформление электронного оттиска

назад в начало